Middlesex, ein typischer amerikanischer Vorort - hier lebt Donnie Darko (Jake Gyllenhaal), ein auf den ersten Blick ganz normaler Teenager.
Doch Donnie hat eine kriminelle Vergangenheit, schlafwandelt und erlebt immer wieder surreale Erscheinungen. Trotz Therapie und Medikamentenbehandlung findet er sich jeden Morgen irgendwo anders in der Kleinstadt wieder.
Eines nachts vernimmt er erstmals eine bedrohliche Stimme, der er bis zum Golfplatz des Ortes folgt. Dort sieht er jemanden mit einem Hasenkostüm und einer dämonischen Hasenmaske. Der suspekte Riesenhase (James Duval) gibt ihm eine genaue Zeitangabe, die den Untergang der Welt kennzeichnen soll.
Als Donnie am nächsten Morgen zu seinem Elternhaus zurückkehrt, stehen dort viele Schaulustige. Eine herrenlose Turbine eines Flugzeugs ist aus unerklärlichen Gründen genau in Donnies Zimmer gestürzt...